1920-1930-е годы
Команда «Зенит» ведет свою родословную от коллектива физкультуры Ленинградского металлического завода им. Сталина, на котором 25 мая 1925 года была организована футбольная команда. Поначалу «металлисты» участвовали лишь в районном первенстве, а с 1930-го года выступали в чемпионате Ленинграда.
В 1935-36-м годах с образованием в стране добровольных спортивных обществ, ЛМЗ попал под эгиду Добровольного спортивного общества (ДСО) «Сталинец», и с 1936 года одноимённая команда стала принимать участие в чемпионатах СССР среди «показательных команд предприятий и ведомств» в группе «Б». Первый матч в чемпионате страны «Сталинец» провел 27 –го мая в Днепропетровске, сыграв с местными динамовцами вничью — 1:1. Автором первого гола стал Алексей Ларионов. Тренером команды был Петр Павлович Филиппов.
С 1938-го года «Сталинец» выступал среди сильнейших клубов страны. 12 мая 1938 года ленинградцы провели первый матч, сыграв вничью в Донецке со «Стахановцем» (ныне «Шахтером») 2:2, а первые голы забил Виктор Сорокин. В дебютном сезоне «металлисты» финишировали на 14-м месте среди 26 участников, а год спустя «Сталинец» заставил говорить о себе, пробившись в финал Кубка СССР, где в драматичном матче уступил московскому «Спартаку» со счётом 1:3. Ведущими футболистами команды того времени были: вратарь Леонид Иванов, полузащитники Борис Ивин и Анатолий Мишук, форварды Георгий Ласин, Виктор Смагин, Валентин Шелагин. Наставником коллектива стал Константин Андреевич Егоров.
В конце 1939-го года Ленинградский металлический завод перешёл в распоряжение Народного комиссариата вооружения и боеприпасов, и сезон-1940 года команда Металлического завода встретила с новым названием — «Зенит».
1940-1950-е годы
Великая Отечественная война привела к новым изменениям в жизни команды. «Зенит» перешёл под опеку ГОМЗ (Государственного оптико-механического завода, позже — ЛОМО), а футболисты и тренеры были эвакуированы в Казань. Впрочем, в центр страны отправились не все - часть игроков осталась в Ленинграде и затем принимала участие в блокадных матчах, многие отправились на фронт. Братья Евгений и Валентин Шелагины, Николай Салостин, Самуил Козинец, Николай Лепека погибли на войне, Аркадий Ларионов, Борис Ивин, Леонид Дорофеев не пережили блокаду.
Весной 1944-го года «Зенит» вернулся в родной город, после чего сенсационно выиграл Кубок СССР. По пути к финалу были обыграны столичные «Динамо» и «Спартак», а в решающем матче ленинградцы сумели одолеть со счётом 2:1 «команду лейтенантов» - ЦДКА (голы у сине-бело-голубых забили Чучелов и Сальников). «Зенит» в этом розыгрыше выступал практически в неизменном составе: Леонид Иванов, Николай Копус, Иван Куренков (капитан), Алексей Пшеничный, Виктор Бодров, Алексей Яблочкин, Алексей Ларионов, Борис Левин-Коган, Николай Смирнов, Борис Чучелов, Сергей Сальников, а тренировал зенитовцев Константин Иванович Лемешев.
К сожалению, этот успех развить ленинградцам не удалось. Год за годом результаты команды снижались, а в 1948-м году даже вставал вопрос о её расформировании. В 1958-м году впервые в истории клуб возглавил иногородний тренер — москвич Георгий Иванович Жарков, который сделал ставку на воспитанников городских спортивных школ. Но ленинградцы Станислав Завидонов, Анатолий Дергачев, Вадим Храповицкий, Лев Бурчалкин, Николай Рязанов и Олег Морозов не смогли в том сезоне подняться выше четвертого места.
1960-1970-е годы
В 1963 году «Зенит» вновь был близок к завоеванию медалей под руководством Евгения Ивановича Елисеева, но остановился в шаге от пьедестала. В 1966 году зенитовец Василий Данилов в составе сборной СССР стал бронзовым призером чемпионата мира. Этот защитник является рекордсменом «Зенита» по количеству выступлений за сборную СССР — 23 матча.
В 1967 году «Зенит» замкнул турнирную таблицу, но место среди сильнейших команд страны ленинградцам в год 50-летия Великого Октября сохранили, расширив первую группу класса «А». В начале 70-х годов в игре зенитовцев произошел всплеск, связанный с приходом в команду Евгения Ивановича Горянского, но этого тренера вскоре позвали в национальную сборную. Пришедший следом Герман Семенович Зонин пытался строить игру команды на научной основе, активно пользовался результатами исследований группы ученых, но максимум, чего ему удалось достичь, — пятое место в осеннем чемпионате 1976 года и выход в полуфинал Кубка страны годом позже. В октябре 1977 года тренерский штаб «Зенита» возглавил Юрий Андреевич Морозов.
1980-е годы
Новаторские планы Юрия Морозова, возглавившего «Зенит» на исходе 70-х годов, не всегда находили поддержку у его подопечных, и спустя два года работы Морозов пришел к выводу, что необходимо сделать ставку на молодых воспитанников ленинградского футбола. Эффект превзошел самые смелые ожидания. «Зенит» впервые в своей истории стал призером чемпионата страны. Право на получение бронзовых медалей получили: Александр Ткаченко, Анатолий Давыдов (капитан), Алексей Степанов, Владимир Голубев, Сергей Бондаренко, Николай Ларионов, Владимир Долгополов, Владимир Казаченок, Юрий Желудков, Вячеслав Мельников, Юрий Герасимов, Игорь Яковлев, Владимир Клементьев, Юрий Тимофеев и Сергей Швецов. Осенью следующего сезона состоялся дебют команды в Кубке УЕФА. Но первый опыт оказался неудачным: зенитовцы уступили дрезденскому «Динамо» (1:2; 1:4).
В конце 1982 года у руля «Зенита» встал Павел Федорович Садырин. Молодой тренер сумел раскрепостить команду, позволив футболистам больше импровизировать на поле. В 1984 году «Зенит» в третий раз в своей истории вышел в финал Кубка страны, но не смог переиграть московское «Динамо». Однако это только сплотило зенитовцев, которые вышли на лидирующие позиции в чемпионате и удержались на первом месте. 21 ноября, победив в последнем туре харьковский «Металлист» — 4:1, «Зенит» стал чемпионом СССР. Золотые медали получили: Михаил Бирюков, Анатолий Давыдов, Алексей Степанов, Сергей Кузнецов, Сергей Веденеев, Николай Ларионов (капитан), Владимир Долгополов, Юрий Желудков, Борис Чухлов, Вячеслав Мельников, Владимир Клементьев, Аркадий Афанасьев, Валерий Брошин, Сергей Дмитриев и Дмитрий Баранник. Впервые сразу четверо зенитовцев (Бирюков, Ларионов, Дмитриев и Клементьев) были приглашены в состав национальной сборной.
За четыре сезона под руководством Садырина сине-бело-голубые ни разу не опускались в турнирной таблице ниже шестого места, четырежды выходили в полуфинал Кубка СССР, стали обладателями Кубка сезона, взяв реванш у динамовцев. Однако в середине 1987 года тренер в результате конфликтной ситуации был вынужден уйти из «Зенита», а через два года затянувшаяся смена поколений привела к тому, что команда покинула высшую лигу.
1990-е годы
6 августа 1990 года «Зенит» официально вышел из-под многолетней опеки ЛОМО. Решением Исполкома Ленсовета был учрежден городской футбольный клуб, ставший согласно уставу самостоятельным предприятием. Первым президентом был выбран известный спортивный журналист Владислав Гусев.
Однако изменить ситуацию это не помогло. Из-за хронических финансовых и организационных проблем команда скатилась в стан аутсайдеров первой лиги, а по итогам сезона 1991 года оказалась в зоне вылета во вторую лигу. Только благодаря распаду Советского Союза «Зениту» вернули место в высшей лиге организованного чемпионата России.
Впрочем, удержаться среди лучших сине-бело-голубым не удалось, и ещё три сезона команда провела в первом дивизионе. За эти годы футбольный клуб «Зенит» подвергся кардинальной реорганизации, было зарегистрировано закрытое акционерное общество, а новым президентом стал Виталий Леонтьевич Мутко, в то время вице-мэр Санкт-Петербурга. Перелом в судьбе команды наступил после возвращения на тренерский мостик Павла Садырина, вернувшего «Зенит» в высшую лигу, но вскоре ему на смену пришел Анатолий Бышовец.
Новый наставник придал действиям своих подопечных иные черты, а на лидерские позиции в «Зените» впервые вышли легионеры — игроки национальных сборных Украины, Армении, Молдавии и Белоруссии. Футбол, основанный на строгой игре в обороне и дисциплине, казался не очень эффектным, но вполне эффективным. На этом тактическом багаже и при определенной свободе, которую привнес в команду Анатолий Викторович Давыдов, 26 мая 1999-го года «Зенит» выиграл Кубок России. Героем финального матча стал Александр Панов, сделавший дубль, а эффектную точку поставил Роман Максимюк — 3:1. Победу в решающем поединке добывали: Роман Березовский, Александр Бабий, Андрей Кондрашов, Саркис Овсепян, Алексей Игонин, Юрий Вернидуб (капитан), Константин Лепехин, Александр Горшков, Геннадий Попович, Роман Максимюк, Александр Панов, Игорь Зазулин и Андрей Кобелев.
2000-е годы
В начале нового века на пост главного тренера вернулся Юрий Морозов, который в 2001 году вновь привел «Зенит» к бронзовым медалям чемпионата страны. Пришедший ему на смену чешский тренер Властимил Петржела привнес в команду необходимую долю раскрепощённости, и в 2003 году «Зенит» впервые в своей истории завоевал серебряные медали национального первенства. В следующем сезоне сразу пятеро зенитовцев приняли участие в чемпионате Европы. Вячеслав Малафеев, Владислав Радимов, Александр Кержаков и Владимир Быстров защищали спортивную честь России, а Павел Мареш в составе сборной Чехии стал бронзовым призером Евро-2004.
И все же «Зениту» был необходим тренер, способный поднять команду на новый качественный уровень. Именно таким специалистом стал голландец Дик Адвокаат, возглавивший сине-бело-голубых в июле 2006 года. Следующий сезон стал для «Зенита» триумфальным. Победив в последнем туре подмосковный «Сатурн» — 1:0, команда завоевала титул чемпионов России. В золотом сезоне играли: Вячеслав Малафеев, Камил Чонтофальски, Мартин Шкртел, Ким Донг-жин, Александр Анюков, Эрик Хаген, Ивица Крижанац, Николас Ломбертс, Юрий Лебедев, Анатолий Тимощук (капитан), Константин Зырянов, Игорь Денисов, Радек Ширл, Владислав Радимов, Александр Горшков, Фернандо Риксен, Илья Максимов, Андрей Аршавин, Павел Погребняк, Алехандро Домингес, Фатих Текке. Лучшим футболистом России был назван зенитовец — Константин Зырянов.
Весна 2008-го принесла команде Дика Адвокаата новый успех — международный. Победив в весенней стадии Кубка УЕФА испанский «Вильярреал», французский «Марсель», немецкие «Байер» и «Баварию», «Зенит» одолел в финале шотландский «Глазго Рейнджерс» — 2:0 (отличились Денисов и Зырянов) и стал обладателем почётного европейского трофея. В июне пятеро футболистов команды (Малафеев, Анюков, Широков, Зырянов и Аршавин) в составе сборной России завоевали на чемпионате Европы-2008 бронзовые медали. Кроме того, Аршавин и Зырянов вошли в символическую сборную турнира.
29 августа «Зенит» встретился в матче за Суперкубок УЕФА с победителем Лиги чемпионов, «Манчестер Юнайтед», и обыграл английский клуб со счётом 2:1 (мячи команды Адвокаата забили Погребняк и Данни). Таким образом «Зенит» стал первым в истории российским клубом, завоевавшим Суперкубок УЕФА.
Осенью 2008-го года команда из Санкт-Петербурга дебютировала в Лиге чемпионов.